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　　娜乌西卡驾驶着炮艇向他们正坠落拖船飞去，她不能把她的人民单独流在腐海中。两艘艇一前一后急降在腐海中一个清澈的湖上。大家互相帮忙修理船只，将拖船重新与主船连接，娜乌西卡打量着四周，暗自想，“那个人怎样……”忽然，水声响动，数十只巨大的王虫从湖底钻了出来，天！原来这里竟是王虫的老巢！娜乌西卡示意众人不要乱动，她站在船头张开双手迎接王虫伸过来的千百条触须，不久，她就完全被金黄的触须所包裹，不等惊呆的众人反应过来，王虫又放开了娜乌西卡，慢慢潜入了水中。

　　过了一会儿，湖面上飞来无数翅虫，接着，巨大的王虫瞪着血红的眼睛冲天而起，在翅虫的带领下急速离去。“有人在附近遭受袭击”，娜乌西卡骑上滑翔翼，吩咐众人先飞到营地，自己急急地赶去虫聚集的方向。

　　密林深处，一个少年手拿刀枪，不停地射杀向他涌来的昆虫，然而弹药用尽了，虫却依然源源不断地冲过来，他也失足掉下了中空的树洞，眼看就要被一只巨大的翅虫所捉住。这时，一架白色的滑翔翼冲过来，娜乌西卡一把将他拉了起来。少年似乎还想用枪杀虫，娜乌西卡阻止道：“你杀得太多了，不能用枪，我的口袋里有虫笛。”少年伸手去摸放在娜乌西卡腰间袋子里的虫笛，却意外地摸到了那颗拉丝黛儿交给娜乌西卡的秘石，正当他想向娜乌西卡问个明白时，一只巨大的王虫挡在了他们的面前……

　　王虫感受到娜乌西卡心中的想法，原谅了少年的卤莽，并告诉少年，王虫一族个体即是群体，群体即是个体，它们的思想能超越时空而传递，此处的森林已不再需要它们保护，它们将前去正在求救的南方的森林……

　　随后，两人得以安全地在腐海中暂时休息。在彼此的交流中，少年阿斯贝鲁得知了自己的妹妹拉丝黛尔的死讯，娜乌西卡将拉丝黛尔临终交给她的秘石还给了阿斯贝鲁。身在腐海深处呼吸到洁净的空气，使娜乌西卡开始明白到腐海真正的用途：汲取大地的毒气凝结成洁净的细沙，使大地重获生机。

　　成功冲出腐海之后，两人遇见了土鬼中的一族玛尼族，娜乌西卡从族中的上人口中得知土鬼的皇 郾破人 们尽全族之众进攻多鲁美奇亚，并将会对库夏娜所率领的飞行中队实施突袭，为了保护队中的风之谷众人，娜乌西卡在联络到米特后飞速赶回库夏娜的驻地，结果发现土鬼的僧侣正在用王虫幼虫吸引愤怒的王虫大军冲向驻地。于是娜乌西卡不顾危险，驾驶着滑翔翼前往解救王虫幼虫。虽然成功解救了幼虫，但愤怒的王虫仍然将库夏娜的军队毁灭了，只剩下库夏娜所乘的飞艇幸免于难。

　　玛尼族上人目睹了身穿被王虫的血液染成蓝色的衣袍的娜乌西卡制止了王虫暴走后被众多王虫的触须簇拥着的情景，不禁想起了那个古老的救世主传说：“其人身穿蓝衣降临于金色原野…是联系着失落的大地的羁绊。”。

　　为了找寻王虫集体南迁（亦即土鬼国的方向）的答案，娜乌西卡带着卡伊和迪多只身跟随库夏娜的队伍向着和土鬼战斗的最前线进发，而在这个时候，娜乌西卡的父亲在长期的病痛煎熬下得知女儿的成长，终于欣慰地离开了人世。

　　另一方面，犹巴无意中发现了驯虫师受雇于土鬼培养王虫幼虫的秘密，受到土鬼和驯虫师的追杀，受到玛尼族上人奋力营救，上人与赶来的土鬼皇弟针锋相对，在传播了救世主已经来临，毁灭世界的大海啸也即将爆发的信息后，上人以自己的身躯作墙，挡住土鬼僧侣的攻击，让犹巴、阿斯贝鲁及一土鬼族女孩佳嘉顺利逃脱了。震惊的皇弟以死要挟上人讲出救世主的名称，并利用其强大的精神体去找寻娜乌西卡，上人在临终前，用尽最后的意志保护了娜乌西卡，使她免受土鬼皇弟的精神攻击，而娜乌西卡也因而初次感受到皇弟的黑色恐怖。

　　在长途跋涉的飞行后，娜乌西卡终于来到了烽火硝烟的前线，她目睹了库夏娜最精锐的第三集团军在指挥不力的情况下节节败退，几乎全军覆没。她目睹了战争的真正面目，无论是老弱妇孺还是健壮士兵，都无法在这个修罗场上置身事外，但她并没有逃避，她伟大的母性和无畏的精神感动了所有的士兵。

　　库夏娜的出现使战情出现了转机，全军士气高涨，在精密的部署下，部队倾巢而出，以迅雷般的速度迅速破坏了敌人的火炮防线，成功地拖延了敌人进军的步伐，为军队的修整夺得了宝贵的时间。在这场残忍的战役中，娜乌西卡不但再次感受到土鬼皇弟的黑暗冰冷的精神体，而且还失去了她的爱马卡伊……

　　话分两边，犹巴一行在躲避土鬼族的追杀过程中，逃生的飞机坠毁在腐海之中，被森林人所救。森林人，乃是传说中驯虫师始祖中血统最尊贵的一族，舍弃用火，厌恶人世间，住在腐海深处，身穿昆虫肠衣，食用虫卵，并居住在昆虫体液形成的泡沫帐篷中，与腐海共存的人。救治犹巴一行的少年告诉犹巴大海啸的前兆已经来临了，而他也是为了调查这件事而出行的。听到这个消息，为了追寻大海啸的真相，为了寻找娜乌西卡，犹巴决意登上土鬼神圣皇帝的国土！

　　犹巴一行由救治他们的年青的森林人瑟尔穆所带领，穿过由被三百年前的大海啸所吞没的古艾弗达鲁王国城市所变成的森林，瑟尔穆告诉犹巴他们一族是古艾弗达鲁王国的后裔，大海啸之时他们由蓝衣人带领住进了森林，由此又引起了犹巴对“蓝衣救世主”传说的思考。大家即将分别各自踏上征途之际，犹巴说希望瑟尔穆能有一天见到娜乌西卡，青年微笑着说：若森林如此希望的话，我们将会见面的。　

　　在土鬼与库夏娜两军对垒的最前线，土鬼一方加速了菌类的培养（准备投掷到敌方的土地上），并派僧官前去宣战，而被派的僧官在己方被释放的平民俘虏口中感受到了娜乌西卡的人格力量。另一方面，娜乌西卡在收拾心情后决心继续向南方前进，独自一人驾起滑翔翼离开了库夏娜的军队。

　　库夏娜率己部回国，途中遇见大规模的昆虫迁移，并因为个别士兵的鲁莽而遭受虫的袭击。在躲避昆虫时与一直想至她于死地的王兄相遇，肉团般的王子最终死在虫的利爪下，而抱着身负重伤的克罗托瓦和惊恐的部下们在战壕中躲避虫袭的库夏娜竟平静得唱起歌了，歌声中她看见为救自己而变成疯子的母亲，还有她在上战场前对神志不轻的母亲的承诺：我会去将使您以及您女儿深陷痛苦深渊的毒蛇们的獠牙连根拔除……

　　从风之谷中驾驶炮艇出来寻找犹巴及娜乌西卡的米特一行在途中发现了土鬼的十数艘运输艇，艇下吊着一概巨大的人形怪物，当他们意识到这就是传说中的巨神兵时，马上向其发起进攻，反被击落。迫降后，他们与犹巴、阿斯贝鲁及佳嘉意外相遇了。各人互相交换情报及分析了形势，觉得大海啸的迹象越来越明显，阿斯贝鲁更说出了在土鬼皇帝陵墓中藏有已失传的技术，或许有不用秘石也能操纵巨神兵的方法的消息。于是一行决定向土鬼国进发。

　　再回到娜乌西卡这边。独自上路的娜乌西卡在王虫声音的引领下来到了沙漠中的一片绿洲上，遇见了一个名为奇克克的孩子，由其引领下见到了被土鬼皇帝镇压的地下教派的仅存的僧侣。圣僧告诉娜乌西卡毁灭是不可避免的，永久的净化即将到来，而娜乌西卡则争辩道：即使我们本身是污秽的，也要生存下去啊！